eerste gedocumenteerde pathologieën bij Tenontosaurus tilletti met opmerkingen over infectie bij niet-aviaire dinosaurussen

falanx I-1

het linkerpedaal falanx I-1 heeft een grote, onregelmatig gevormde uitzetting rond de diafyse en het proximale gewrichtsoppervlak (Fig. 1A-C). Het periostale oppervlak is rugose en bedekt met ondiepe, onregelmatige kuilen met meerdere gebieden van verhoogde benige richels, voornamelijk gelegen op het inferieure aspect van de laterale zijde (Fig. 1C). De uitbreiding heeft de omtrek van de diafyse verhoogd tot bijna gelijk aan de omtrek van het proximale gewrichtsoppervlak. De inflatie van de diafyse is niet uniform; de dorsale zijde vertoont meer expansie dan de plantaire zijde, vooral aan de dorsomediale rand (Fig. 1H). De uitzetting rond de diafyse op zijn breedst heeft een omtrek van 14,4 cm, terwijl de onaangetaste rechterkoot een omtrek van 8,0 cm heeft. Proximaal aan de distale condyle aan de dorsale zijde is er een uitgesproken lip die de omvang van de uitzetting beëindigt, waardoor de distale condyle onaangetast blijft. De vervorming veroorzaakt door de uitzetting veranderde het proximale gewrichtsoppervlak in een brede, ovale vorm zonder waarneembare uitbreidingsknol (Fig. 1 ter). Daarentegen is het proximale gewrichtsoppervlak van de contralaterale falanx vijfhoekig in omtrek (Fig. 1E). Bovendien is de vorm van de fossa binnen het proximale gewrichtsoppervlak van phalanx I-1 vervormd van cirkelvormig in omtrek naar elliptisch, en de diepte is uitgewerkt door de groei van de uitzetting (Fig. 1 TER, E).

OMNH 58340 linker pedaal falanx I-1(A–C, G–I) en niet-pathologische rechter pedaal falanx I-1 (D–F) ter vergelijking. (A,D, G) dorsaal zicht. (B,E,H) proximale weergave. (C,F,I) zijaanzicht. De rugose eelt heeft de diafyse verdikt en drastisch de vorm van het proximale gewrichtsoppervlak veranderd. De zwarte pijlen wijzen op de locatie van de extensor tuberkel en de mate waarin de eeltgroei op het pathologische specimen de tuberkel heeft verduisterd of gehermoduleerd. De witte pijlen in (G, H) wijzen op originele botschors omgeven door een gevlekte laag (geweven bot) en een dunne vaste witte laag (lamellair bot) deze morfologie is consistent met een eelt in het proces van remodellering. De witte pijl in I toont de locatie van een grote taphonische breuk. De ruwe buitenste textuur van de eelt geeft aan dat dit element secundair werd beïnvloed door een niet-suppuratieve infectie (traumatisch-infectieus).

CT-scans tonen de verschillen in relatieve dichtheid tussen botweefsel. Lucent (donkere) gebieden vertegenwoordigen bot met een lage dichtheid, zoals afgestorven of reactief geweven bot, terwijl sclerotische (witte) gebieden bot met een hogere dichtheid vertegenwoordigen, zoals corticaal bot22. De CT-scans van OMNH 58340 onthullen een zwakke, interne, dichte lijn waargenomen een derde van de weg naar beneden de schacht van het proximale einde, suggereert de aanwezigheid van de oorspronkelijke diafysaire corticale bot (Fig. 1 G, H). Wanneer geschetst, is de interne lijn met de overeenkomstige sectie van de diafyse in de onaangetast falanx in overeenstemming. Het corticale bot kan ook worden waargenomen in de proximale weergave en is aanwezig in de proximale twee derde van het element. Gebaseerd op de locatie van het oorspronkelijke corticale bot, was de primaire richting van pathologische groei in de dorsomediale richting. Bovendien blijkt uit de CT-scans dat dit element taphonomisch is gebroken tot een graad atypisch van andere botten in dit specimen. De breuken die aanwezig zijn op de falanx doorkruisen pathologische kenmerken en daarom is het meest waarschijnlijk te wijten aan taphonische processen (Fig. 1). Dit kan het resultaat zijn van de pathologie die de structurele integriteit van de falanx vermindert. Botten grenzend aan falanx I-1 zijn onaangetast, met uitzondering van de distale condylus van middenvoet. het proximale gewrichtsoppervlak van het linkerpedaal falanx I-1 is meer hol dan het onaangetast contralaterale falanx I-1; daarom werd de distale condylus van het linker middenvoetsbeentje I dienovereenkomstig aangepast, wat resulteerde in een iets convexer gewrichtsoppervlak dan dat van het rechter middenvoetsbeentje I.

diagnose

de pathologische linkerftalanx I-1 van OMNH 58340 vertoont een sterke gelijkenis met die van twee pathologische pedaalkootjes behorend tot Allosaurus fragilis, beschreven door Hanna11. Het rechterpedaal falanx III-1 van MOR 693 (Museum of the Rockies, Montana State University, Montana, USA) en het linkerpedaal falanx III-1 van UUVP 1657 (University of Utah Vertebrate Paleontology, Salt Lake City, Utah, USA) van de Cleveland-Lloyd Quarry bezitten beide een grote osseous expansie die de proximale twee derde van de diafyse en het proximale articulaire oppervlak bedekt, vergelijkbaar met de afwijking op de linker falanx I-1 van OMNH 5834011. In de door Hanna11 beschreven vingerkootjes worden de diafysaire en proximale articulaire expansies geïnterpreteerd als involucrum—een periosteale uitgroei van bot dat het oorspronkelijke bot omringt als reactie op een infectie in de medullaire holte—die zich in de tweede plaats kan hebben voorgedaan bij een trauma-gerelateerde fracturering van deze elementen. Daarom kan een combinatie van eeltvorming en infectie-gerelateerde botgroei deze afwijkingen hebben veroorzaakt. Zowel MOR 693 als UUVP 1657 bezitten wat Hanna11 interpreteerde als penetrerende laesies, cloacae voor de drainage van pus geproduceerd in reactie op osteomyelitis, aan de buitenkant van deze kootjes. De penetrerende laesies en involucrum worden geïnterpreteerd als bewijs van infectie en daarom heeft Hanna11 deze pathologieën gediagnosticeerd als posttraumatische chronische suppuratieve osteomyelitis. Rega9 betwistte deze diagnose en suggereerde dat de falanx I-1 van MOR 693 cloacae mist en dat de oppervlaktetextuur en inflatie van het element een aanwijzing zouden kunnen zijn voor een goedaardige bottumor genaamd osteochondroma. De pathologisch aangetaste gebieden van de linker falanx I-1 van OMNH 58340 missen eveneens cloacae. Rekening houdend met wat is gesuggereerd voor soortgelijke afwijkingen op de bovengenoemde Allosaurus falanges, moet een differentiële diagnose van OMNH 58340 ‘ s falanx I-1 rekening houden met drie mogelijke etiologieën: een osteochondroma, eeltvorming en osteomyelitis.Osteochondroma ‘ s zijn de meest voorkomende bottumoren bij mensen23. Ze worden gekarakteriseerd als goedaardige uitlopers die bestaan uit afgestorven en corticale bot afgedekt door hyalien kraakbeen. Het pathognomonische kenmerk van dit type laesie is de continuïteit ervan met de onderliggende niet-pathologische botschors 23. Daarom is het bij het diagnosticeren van een osteochondroma cruciaal om te bepalen of de uitzetting in continuïteit is met het corticale bot en de onderliggende medullaire holte. De aanwezigheid van het oorspronkelijke corticale bot (Fig. 1G, H)binnen de expansie pleit sterk tegen een diagnose van een osteochondroma voor dit element, omdat de expansie niet continu met de oorspronkelijke corticale en medullaire holte. Osteochondroma ‘ s niet typisch envelop het bot ze ontgroeien uit, eerder deze morfologie is meer consistent met eeltvorming of osteomyelitis.

deze laatste etiologieën sluiten elkaar niet uit; eeltvorming kan beginnen en bacteriën kunnen in de tweede plaats worden geïntroduceerd, wat osteomyelitis veroorzaakt. De CT-scans van linker falanx I-1 onthullen meerdere karakters die suggereren dat de proximale expansie van falanx I-1 gerelateerd is aan eeltvorming na een fractuur. De witte pijlen in Fig. 1g, H geef de locatie aan van het oorspronkelijke corticale bot van de diafyse. Perifeer aan het oorspronkelijke corticale bot op de dorsomediale rand, is er een laag van geweven bot, gevolgd door dichter bot karakteristiek van geavanceerde remodeling22. Intern is er geen bewijs van een malunion van het corticale bot binnen de falanx; echter, het patroon van botweefsel in de CT-scans zijn kenmerkend voor eeltvorming als gevolg van een fracture22. Het gebrek aan resolutie rond het oorspronkelijke corticale bot kan wijzen op eelt in de latere stadia van genezing, waar de osteoclastische activiteit is begonnen met het resorberen van het oorspronkelijke corticale bot22. Deze conclusie kan worden bevestigd door het feit dat de linker middenvoet I een convex distaal gewrichtsoppervlak heeft, om de verhoogde concaviteit van het pathologische proximale gewrichtsoppervlak op de falanx te evenaren, een mate van remodellering die zou wijzen op een aanzienlijke tijdsspanne is verstreken. Hoewel de cloaca zoals beschreven in de pathologische Allosaurus falanges ontbreekt, vertoont het linkerpedaalkhalanx van OMNH 58340 een ruwe, ontpitte textuur die de eelt bedekt die lijkt op de textuur geassocieerd met osteomyelitis in een Titanosaurus sauropod staart uit Anacleto vorming van Argentinië, waarbij de periostale oppervlakken van meerdere caudale wervels werden bedekt met een ruwe ‘microbubbly’ oppervlaktestructuur (Fig. 1C) 14. Daarom kan de rugose textuur van het periostale oppervlak rond de falanx suggereren secundaire osteomyelitis, dus deze pathologie wordt beschouwd als traumatisch, en mogelijk infectious11.

ribben

linker dorsale rib 7 (L7) is gebroken net onder de grootste kromming, 75 mm distaal ten opzichte van het tuberculum (Fig. 2B). Het distale gedeelte van de rib wordt samengeperst en ongeveer 14,5 mm proximaal in het gebroken uiteinde van het proximale rib-segment telescopisch ingeschoven, wat resulteert in een totale verkorting van 26 mm. De ventrale zijde van de rib is gebarsten en naar buiten gebogen om de impactie van het distale rib-segment op te vangen. Rond de breuk en tussen de elementen is er minimale eeltvorming, maar de botten zijn volledig gesmolten. De CT-scans (Fig. 2C, D) van deze pathologie tonen duidelijk gestapeld corticaal bot aan de ventrale kant van de rib.

dorsale rechterrib gebroken (R10) (A) en dorsale linkerrib gebroken (L7) (B–D). (A) R10 in vooraanzicht. (B) L7 in vooraanzicht met een botbreuk (zwarte pijl). C) voorste plak door L7 met een verdichting van 24 mm en een hoek van het distale rib-element. D) dwarsdoorsnede van rib L7 in proximaal zicht, de plaats van het stuk dat is aangegeven met de witte pijl onder C). Het orthogonale stuk toont het gestapelde corticale bot als gevolg van de impactie van het distale rib element in het proximale element. De pathologie is geclassificeerd als traumatisch.

rechter dorsale rib 10 (R10) is 140 mm Onder het tuberculum gebroken, waar de rib begint recht te trekken. Het distale uiteinde van de breuk wordt 18 mm proximaal verplaatst (Fig. 2A), voor een totale inkorting van de rib van 24 mm. terwijl nog steeds een impacted fractuur wijkt de morfologie enigszins af van die van L7. Er is een geringe hoek van het distale rib segment zodat het voorste corticale bot van het distale rib segment overlapt het voorste corticale bot van het proximale rib segment. Verder is er enige vervorming en barsten aanwezig aan de ventrale kant zoals in L7. Net als L7 is er minimale eeltvorming en zijn de segmenten volledig gesmolten.Linker dorsale rib 10 (L10) heeft een gladde, opgeblazen afwijking 35 mm Onder het tuberculum (Fig. 3). Er is geen zichtbare verschuiving, noch is er enige aanwijzing van een breuk. De afwijking wordt afgebakend van het niet-pathologische bot door een oogvormige textuurverandering van 22 mm lang (proximodistisch) en over de breedte van de rib. De inflatie breidt de omtrek van het bot uit van 55 mm distaal naar de afwijking tot 67 mm op het breedste punt van de afwijking. Op het voorste oppervlak zijn er twee kleine erosieve laesies met scherpe randen die door het periostale oppervlak van de afwijking gaan. De distale laesie is hartvormig, 9 mm bij 7 mm groot en 2-3 mm diep. De proximale laesie is kleiner (5 mm bij 5 mm) en is minder dan een millimeter diep (Fig. 3B). De laesies bevinden zich binnen de oogvormige marge van de afwijking.

(a) linker dorsale rib 10 (L10) in vooraanzicht met een eelt die de schacht van de rib heeft uitgebreid. (B) vergrote voorkant van eelt oppervlak met oogvormige eelt marge met twee lytische laesies (zwarte pijlen) aanwezig op de eelt marge. Deze laesies wijzen op osteomyelitis (traumatisch-infectieus).

diagnose

ribben L7 en R10 zijn geclassificeerd als traumatisch. De twee ribfracturen komen overeen met een direct trauma aan de ribbenkast. Meerdere aspecten van deze breuken suggereren dat L7 en R10 van dezelfde traumatische gebeurtenis zijn. L7 en R10 zijn beide botbreuken met respectievelijk 26 mm en 24 mm compressie, wat wijst op een gelijkwaardige kracht gebroken beide ribben. Botbreuken zoals deze kunnen alleen ontstaan zijn door een sterke drukkracht die gelijktijdig wordt uitgeoefend op de lange as van de rib, zoals te verwachten is van een directe val naar de ventrale kant. Het is onwaarschijnlijk dat een dier twee verwondingen zou oplopen die zulke vergelijkbare fractuurmorfologieën produceerden, wat aangeeft dat deze pathologieën waarschijnlijk gelijktijdig zijn. Bovendien vertonen beide ribben vergelijkbare graden van eeltvorming. De ribben zijn duidelijk met elkaar versmolten, wat erop wijst dat er enige genezing is opgetreden, en dat deze verwondingen voor de dood zijn opgetreden.

Rib L10 wordt geclassificeerd als traumatisch-infectieus. De aanwezigheid van een eelt-of proliferatieve laesie is noodzakelijk, maar niet voldoende om een pathologie als traumatisch te diagnosticeren9. Extra factoren zoals locatie en type laesie moeten worden overwogen. Afwijking op L10 (vijg. 3A) is bij de grootste kromming van de rib en de inflatie is het meest prominent aan de voorkant. De CT-scans tonen geen intern corticaal bot en het oppervlak van de inflatie is glad. Deze kenmerken komen overeen met een ribfractuur in de latere stadia van eelthermodeling9,23. De lytische laesies aan de voorkant van de eelt zijn gelokaliseerde gebieden van botvernietiging die kenmerkend zijn voor osteomyelitis bij reptielen en zoogdieren 24,25. De laesies aanwezig op het buitenoppervlak van deze eelt suggereren dat er ofwel een infectie in het omliggende zachte weefsel was of dat de infectie was uitgezaaid naar het bot en zich ontwikkelde tot osteomyelitis.

middenhandsbeentje IV

aan de laterale zijde van de diafyse bevindt zich een grote uitstroom van het bot 10 mm voorbij het proximale gewrichtsoppervlak. De struisachtige uitgroei begint af te wijken van de laterale zijde van de as 30 mm van de distale condylus vormen een sub-driehoekige uitgroei die zijdelings projecteert 20 mm van de laterale zijde van het bot (Fig. 4A). De beëindiging van de uitgroei is rugose en bestaat uit corticaal bot. Er is geen abnormale botverdikking in de dorsale en palmaire richtingen; eerder lijkt de uitgroei het normale periostale oppervlak van het bot aan de dorsale en palmaire zijden voort te zetten. Aan de rugzijde is er echter een concentrische verstoring van de normale langkorrelige bottextuur, 20 mm in diameter (Fig. 4A), die samenvalt met een onderliggend intraosseus abces (Fig. 4C-E). De textuur binnen de verstoring is volledig ongeorganiseerd. Naast de grote uitgroei, is er een klein bot spicule 3 mm in lengte die zijdelings uit de proximale marge van de laterale collaterale ligament put. De proximale en distale epifysen zijn onaangetast.

OMNH 58340 linker en rechter metacarpale IV. (A) pathologische linker metacarpale IV dorsale weergave, gestippelde lijn toont de locatie van een verstoring in het periostale oppervlak textuur, en de zwarte pijl wijst naar een 3 mm lange projectie op de proximale marge van de collaterale ligament put. (B)rechter middenhandsbeentje IV dorsaal. (C-E) Computertomografiescans van linkerhandhandsbeentje IV die de interne morfologie tonen die overeenkomt met een type subacute pyogene osteomyelitis, een Brodie-abces genaamd. (C) proximale weergave (D). Dorsaal zicht (E). Lateraal zicht. Pijl wijst op de aanwezigheid van een onregelmatig sequestrum in het abces in overeenstemming met de morfologie van een Brodie abces in een vroeg stadium van zijn ontwikkeling.

computertomografie (CT) scans van metacarpale IV waren cruciaal in het karakteriseren van de interne morfologie van deze pathologie. Deze CT-scans blijkt dat grenzend aan de osseous uitgroei is er een intern abces dat 11,5 × 9,2 × 6,2 mm (Lengte × Breedte × Hoogte) dat eivormig in vorm met de lange as georiënteerd palmodoraal meet. De laesie is in de medullaire holte van de diafyse 6 mm distaal naar de proximale condyle en in het corticale bot aan de laterale zijde. De marge van het abces is duidelijk en duidelijk, met een dichte rand van canceleuze sclerose omschrijft het abces. Binnen het abces is een onregelmatig gevormd materiaal geïnterpreteerd als een sequestrum. Het is onwaarschijnlijk dat dit materiaal dat het abces vult een diagenetisch mineraal is om drie redenen (1) het sequestrum bootst het abces in vorm na, (2) het materiaal heeft een dichtheid die overeenkomt met het omringende bot, en (3) lijkt niet afkomstig te zijn van de omtrek van het abces zoals verwacht zou worden van een neerslaan mineraal. Bovendien is de osseous uitgroei zoals het macroscopisch lijkt, een goed georganiseerde uitgroei die intern van cancellous bot en extern van corticaal bot wordt samengesteld.

diagnose

de uitstroei van het bot op metacarpaal IV wordt geïnterpreteerd als een reactie op de proliferatie van een intern abces en wordt daarom beschouwd als één pathologie. De morfologie van de metacarpale IV afwijking is consistent met de kenmerken van een Brodie abces, een type subacute pyogene osteomyelitis, daarom is deze pathologie geclassificeerd als infectieus. Brodie abcessen zijn variabel in mensen in termen van grootte, mate van osseous proliferatieve respons, en locatie. Vanwege hun variabiliteit worden ze vaak verkeerd gediagnosticeerd26. Hun typische beeldvormende verschijning wordt gekarakteriseerd als een intraosseus botlaesie met een excentriek gebied van botvernietiging dat variabel wordt geëmargineerd door reactieve sclerose van het omringende bot26. In een studie van 25 bevestigde gevallen van Brodie abcessen bij de mens, op één na alle voorgekomen in de onderste ledematen, meestal in het scheenbeen en het dijbeen 26. Negen waren aanwezig in de diafyse en van die negen waren er vier in de medullaire holte. In alle gevallen, op vier na, was canceleuze sclerose aanwezig rondom het abces, en in tien van de gevallen was reactieve groei zoals die van de uitgroei op metacarpale IV aanwezig. Sequestrum was aanwezig in vijf van de 25 gevallen en de auteurs suggereerden dat de aanwezigheid van sequestra kan wijzen op een abces vroeg in zijn ontwikkeling26.

een differentiële diagnose met inbegrip van een Brodie—abces moet ook een bespreking omvatten van de kenmerken van een osteoïde osteoom—een type goedaardige bottumor-en een osteochondroma zoals hierboven besproken met betrekking tot linker falanx i-127. Een osteoide osteoom produceert een morfologie die vergelijkbaar is met een Brodie abces in CT-scans, met inbegrip van een lage demping nidus (gat) en aangrenzende sclerose van de omliggende bot27. Echter, onregelmatige sequestra zoals die gezien in het abces op het middenhandsbeentje IV van Tenontosaurus is niet typisch voor een osteoide osteoom. In plaats daarvan kan een centrale osseuze mineralisatie aanwezig zijn binnen de Nidus van het osteoide osteoom, maar is sferoïdaal in vorm27, 28. De op dit element aanwezige uitgroei vertoont de pathognomonische eigenschap van een osteochondroma—continuïteit van de laesie met het onderliggende corticale en cancellous bot. Nochtans, weer sluit de aanwezigheid van het interne abces dit als potentiële diagnose uit, aangezien abcessen niet algemeen met osteochondromas worden geassocieerd. Het abces in metacarpale IV van OMNH 58340 vertoont veel van de kenmerken die geassocieerd worden met Brodie-abcessen, waaronder; (1) een afgestorven sclerotische rand die het gebied van botvernietiging omringt (Fig. 4C, D), (2) een reactieve uitgroei nauw geassocieerd met het abces; en (3) een excentrische, onregelmatig gevormde sequestrum typisch voor vroeg-stadium hematogene osteomyelitis (Fig. 4C-E). Bovendien is een diagnose van deze pathologie niet ongekend in niet-aviaire dinosaurussen. Een Brodie abces werd beschreven door Vittore en Henderson28 in het linker pedaal phalanx II-1 van de tyrannosaurid BMR P2002.4.1 (Burpee Museum of Natural History, Rockford, Illinois, USA). Dit is echter het eerste gerapporteerde Brodie-abces bij herbivore dinosaurussen.