Prima Documentate Patologie in Tenontosaurus tilletti con Commenti sull’Infezione in Non-Aviaria Dinosauri

Phalanx I-1

Il pedale sinistro falange di ho-1 è un grande, di forma irregolare e di espansione che circonda la diafisi e la superficie articolare prossimale (Fig. 1 BIS-C). La superficie periostale è rugosa e ricoperta da fosse poco profonde e irregolari con più aree di creste ossee sollevate, situate principalmente sull’aspetto inferiore del lato laterale(Fig. 1C). L’espansione ha aumentato la circonferenza della diafisi a quasi uguale alla circonferenza della superficie articolare prossimale. L’inflazione della diafisi non è uniforme; il lato dorsale mostra più espansione del lato plantare, in particolare sul bordo dorsomediale (Fig. 1H). L’espansione che circonda la diafisi nella sua estensione più ampia ha una circonferenza di 14,4 cm, mentre la falange destra non interessata ha una circonferenza di 8,0 cm. Prossimale al condilo distale sul lato dorsale, c’è un labbro pronunciato che termina l’estensione dell’espansione, lasciando il condilo distale inalterato. La deformazione causata dall’espansione ha modificato la superficie articolare prossimale in una forma ampia e ovata senza tubercolo estensore osservabile (Fig. 1 TER). Al contrario, la superficie articolare prossimale della falange controlaterale è di forma pentagonale (Fig. 1E). Inoltre, la forma della fossa all’interno della superficie articolare prossimale della falange I-1 è stata deformata da circolare a ellittica, e la sua profondità è stata elaborata dalla crescita dell’espansione (Fig. 1 TER, lettera E).

OMNH 58340 pedale sinistro falange I-1 (A-C, G-I) e non patologico pedale destro falange I-1(D–F) per il confronto. (A,D,G) vista dorsale. (B,E,H) vista prossimale. (C,F,I) vista laterale. Il callo rugoso ha ispessito la diafisi e cambiato drasticamente la forma della superficie articolare prossimale. Le frecce nere indicano la posizione del tubercolo estensore e il grado in cui la crescita del callo sul campione patologico ha oscurato o rimodellato il tubercolo. Le frecce bianche in (G, H) indicano corteccia ossea originale circondato da uno strato screziato (tessuto osseo) e un sottile strato bianco solido (osso lamellare) questa morfologia è coerente con un callo nel processo di rimodellamento. La freccia bianca in I mostra la posizione di una grande frattura tafonomica. La ruvida struttura esterna del callo indica che questo elemento è stato secondariamente colpito da un’infezione non suppurativa (traumatica-infettiva).

Le scansioni TC rivelano le differenze nella densità relativa tra il tessuto osseo. Le aree lucenti (scure) rappresentano l’osso a bassa densità come l’osso tessuto spongioso o reattivo, mentre le aree sclerotiche (bianche) rappresentano l’osso a densità più elevata, come l’osso corticale22. Le scansioni TC di OMNH 58340 rivelano una linea debole, interna e densa osservata a un terzo del percorso lungo l’albero dall’estremità prossimale, suggerendo la presenza dell’osso corticale diafisario originale (Fig. 1G, H). Quando delineato, la linea interna è conforme alla sezione corrispondente della diafisi nella falange non interessata. L’osso corticale può anche essere osservato nella vista prossimale ed è presente nei due terzi prossimali dell’elemento. Sulla base della posizione dell’osso corticale originale, la direzione primaria della crescita patologica era nella direzione dorsomediale. Inoltre, le scansioni TC rivelano che questo elemento è fratturato tafonomicamente ad un grado atipico di altre ossa in questo esemplare. La frattura presente sulla falange attraversa caratteristiche patologiche e quindi è molto probabilmente dovuta a processi tafonomici (Fig. 1I). Questo potrebbe essere il risultato della patologia riducendo l’integrità strutturale della falange. Le ossa adiacenti alla falange I-1 non sono influenzate, ad eccezione del condilo distale del metatarso I. La superficie articolare prossimale della falange del pedale sinistro I-1 è più concava della falange controlaterale non interessata I-1; pertanto, il condilo distale del metatarso sinistro I è stato rimodellato di conseguenza, risultando in una superficie articolare leggermente più convessa di quella del metatarso destro I.

Diagnosi

La falange sinistra patologica I-1 di OMNH 58340 ha una forte somiglianza con quella di due falangi patologiche del pedale appartenenti ad Allosaurus fragilis, descritte da Hanna11. Il pedale destro falange III-1 di MOR 693 (Museo delle montagne Rocciose, Montana State University, Montana, USA) e il pedale sinistro falange III-1 di UUVP 1657 (Università di Utah Paleontologia dei Vertebrati, Salt Lake City, Utah, USA) dal Cleveland-Lloyd Cava sia in possesso di una grande ossea espansione rivestimento prossimale due terzi della diafisi e la superficie articolare prossimale, simile a un’anomalia sulla sinistra phalanx I-1, OMNH 5834011. Nelle falangi descritte da Hanna11, le espansioni articolari diafisarie e prossimali sono interpretate come involucro-una crescita periostale dell’osso che circonda l’osso originale in risposta a un’infezione all’interno della cavità midollare—che potrebbe essersi verificata secondariamente a una frattura correlata al trauma di questi elementi. Pertanto, una combinazione di formazione di callo e crescita ossea correlata all’infezione potrebbe aver prodotto queste anomalie. Sia MOR 693 che UUVP 1657 possiedono ciò che Hanna11 ha interpretato come lesioni penetranti, cloache per il drenaggio del pus prodotto in risposta all’osteomielite, all’esterno di queste falangi. Le lesioni penetranti e l’involucro sono interpretate come evidenza di infezione e pertanto Hanna11 ha diagnosticato queste patologie come osteomielite suppurativa cronica post-traumatica. Rega9 ha contestato questa diagnosi suggerendo che la falange I-1 di MOR 693 manca di cloache e che la struttura superficiale e l’inflazione dell’elemento potrebbero essere indicativi di un tumore osseo benigno chiamato osteocondroma. Le regioni patologicamente colpite della falange sinistra I-1 di OMNH 58340 mancano allo stesso modo di cloacae. Considerando ciò che è stato suggerito per anomalie simili sulle falangi di Allosaurus, una diagnosi differenziale della falange I-1 di OMNH 58340 dovrebbe includere la considerazione di tre possibili eziologie: un osteocondroma, formazione di callo e osteomielite.

Gli osteocondromi sono i tumori ossei più comuni riscontrati negli umani23. Sono caratterizzati come escrescenze benigne che consistono in osso spongioso e corticale ricoperto da cartilagine ialina. La caratteristica patognomonica di questo tipo di lesione è la sua continuità con la sottostante corteccia ossea non patologica23. Pertanto, nella diagnosi di un osteocondroma è fondamentale determinare se l’espansione è in continuità con l’osso corticale e la cavità midollare sottostante. La presenza dell’osso corticale originale (Fig. 1G, H) all’interno dell’espansione sostiene fortemente contro una diagnosi di un osteocondroma per questo elemento perché l’espansione non è continua con la cavità corticale e midollare originale. Gli osteocondromi in genere non avvolgono l’osso da cui crescono troppo, piuttosto questa morfologia è più coerente con la formazione del callo o con l’osteomielite.

Queste ultime eziologie non si escludono a vicenda; la formazione del callo può iniziare e i batteri possono essere introdotti secondariamente causando osteomielite. Le scansioni TC della falange sinistra I-1 rivelano più caratteri che suggeriscono che l’espansione prossimale della falange I-1 è correlata alla formazione di callo a seguito di una frattura. Le frecce bianche in Fig. 1G, H indica la posizione dell’osso corticale originale della diafisi. Periferico all’osso corticale originale sul bordo dorsomediale, c’è uno strato di osso tessuto, seguito dalla caratteristica ossea più densa del rimodellamento avanzato22. Internamente, non vi è alcuna evidenza di una malunione dell’osso corticale all’interno della falange; tuttavia, il modello dei tessuti ossei nelle scansioni TC è tipico della formazione di callo risultante da una frattura22. La mancanza di risoluzione che circonda l’osso corticale originale può riflettere un callo nelle fasi successive della guarigione, dove l’attività osteoclastica ha iniziato a riassorbire l’osso corticale originale22. Questa inferenza può essere corroborata dal fatto che il metatarso sinistro I ha una superficie articolare distale più convessa, per corrispondere all’aumentata concavità della superficie articolare prossimale patologica sulla falange, un grado di rimodellamento che indicherebbe un significativo lasso di tempo trascorso. Mentre manca la cloaca descritta nelle falangi patologiche di Allosaurus, la falange del pedale sinistro di OMNH 58340 mostra una trama ruvida e snocciolata che copre il callo che sembra simile alla trama associata all’osteomielite in una coda di sauropodi titanosauri della Formazione Anacleto dell’Argentina, in cui le superfici periostali di più vertebre caudali erano ricoperte da una ruvida struttura superficiale “microbubbly” (Fig. 1C) 14. Pertanto, la struttura rugosa della superficie periostale che circonda la falange può suggerire osteomielite secondaria, quindi questa patologia è considerata traumatica e possibilmente infettiva11.

Costole

La costola dorsale sinistra 7 (L7)è fratturata appena sotto la sua massima curvatura, 75 mm distale al tubercolo (Fig. 2 TER). La porzione distale della costola è compressa e telescopica di circa 14,5 mm prossimalmente nell’estremità rotta del segmento della costola prossimale, con un conseguente accorciamento totale di 26 mm. Il lato ventrale della costola è incrinato e rigonfiato verso l’esterno per accogliere l’urto del segmento costale distale. Intorno alla frattura e tra gli elementi c’è una formazione minima di callo, tuttavia le ossa sono completamente fuse. Le scansioni TC (Fig. 2C, D)di questa patologia mostrano chiaramente impilati osso corticale sul lato ventrale della costola.

Costola dorsale destra fratturata (R10) (A) e costola dorsale sinistra fratturata (L7) (B–D). (A) R10 in vista anteriore. (B) L7 in vista anteriore che mostra una frattura impattata (freccia nera). (C) Fetta anteriore attraverso L7 che mostra 24 mm di compattazione e angolazione dell’elemento costale distale. (D) Sezione trasversale della costola L7 in vista prossimale, posizione della fetta indicata dalla freccia bianca in (C). La fetta ortogonale mostra l’osso corticale accatastato risultante dall’impattamento dell’elemento costale distale nell’elemento prossimale. La patologia è classificata come traumatica.

La costola dorsale destra 10 (R10) è fratturata 140 mm sotto il tubercolo dove la costola inizia a raddrizzarsi. L’estremità distale della frattura viene spostata di 18 mm prossimalmente (Fig. 2A), per un accorciamento totale della costola di 24 mm. Pur essendo ancora una frattura impattata la morfologia differisce leggermente da quella di L7. Esiste un’angolazione minore del segmento costale distale in modo che l’osso corticale anteriore del segmento costale distale si sovrapponga all’osso corticale anteriore del segmento costale prossimale. Inoltre, alcune deformazioni e screpolature sono presenti sul lato ventrale come quello che si vede in L7. Come L7, c’è una formazione minima di callo e i segmenti sono completamente fusi.

La costola dorsale sinistra 10 (L10) presenta un’anomalia liscia e gonfiata 35 mm sotto il tubercolo (Fig. 3). Non vi è alcun offset visibile, né vi è alcuna indicazione di una frattura. L’anomalia è delimitata dall’osso non patologico da un cambiamento di trama a forma di occhio lungo 22 mm (prossimodistalmente) e che copre la larghezza della costola. L’inflazione espande la circonferenza dell’osso da 55 mm distale all’anomalia a 67 mm nel punto più largo dell’anomalia. Sulla superficie anteriore, ci sono due piccole lesioni erosive con spigoli vivi che passano attraverso la superficie periostale dell’anomalia. La lesione distale è a forma di cuore, 9 mm per 7 mm di dimensione e 2-3 mm di profondità. La lesione prossimale è di dimensioni più piccole (5 mm per 5 mm)ed è profonda meno di un millimetro (Fig. 3 TER). Le lesioni si trovano all’interno del margine a forma di occhio dell’anomalia.

(A) Costola dorsale sinistra 10 (L10) in vista anteriore che mostra un callo che ha espanso l’albero della costola. (B) Vista anteriore ingrandita della superficie del callo che mostra il margine del callo a forma di occhio con due lesioni litiche (frecce nere) presenti sul margine del callo. Queste lesioni sono suggestive di osteomielite (traumatico-infettiva).

Diagnosi

Le costole L7 e R10 sono classificate come traumatiche. Le due fratture costali sono compatibili con un trauma diretto alla gabbia toracica. Molteplici aspetti di queste fratture suggeriscono L7 e R10 provengono dallo stesso evento traumatico. L7 e R10 sono entrambi colpiti fratture con 26 mm e 24 mm di compressione, rispettivamente, indicando una forza equivalente fratturato entrambe le costole. Fratture impattate come questa potrebbero essersi verificate solo da una forte forza di compressione applicata in coincidenza con l’asse lungo della costola, come ci si aspetterebbe da una caduta diretta sul lato ventrale. È improbabile che un animale possa sostenere due lesioni che hanno prodotto morfologie di frattura simili, indicando che queste patologie sono probabilmente contemporanee. Inoltre, entrambe le costole mostrano gradi simili di formazione del callo. Le costole sono chiaramente fuse insieme, indicando che si è verificata una certa guarigione e che queste lesioni si sono verificate qualche tempo prima della morte.

La costola L10 è classificata come traumatica-infettiva. La presenza di un callo o lesione proliferativa è necessaria ma non sufficiente per diagnosticare una patologia come traumatica9. Devono essere considerati fattori aggiuntivi come la posizione e il tipo di lesione. L’anomalia su L10 (Fig. 3A) è alla massima curvatura della costola e l’inflazione è più prominente sul lato anteriore. Le scansioni TC non rivelano osso corticale interno e la superficie del gonfiaggio è liscia. Queste caratteristiche sono coerenti con una frattura costale nelle fasi successive del rimodellamento del callo 9,23. Le lesioni litiche presenti sul lato anteriore del callo sono aree localizzate di distruzione ossea caratteristiche dell’osteomielite nei rettili e nei mammelli24,25. Le lesioni presenti sulla superficie esterna di questo callo suggeriscono che c’era un’infezione nel tessuto molle circostante o che l’infezione si era diffusa all’osso e stava progredendo in osteomielite.

Metacarpo IV

Una grande escrescenza ossea è presente 10 mm oltre la superficie articolare prossimale sul lato laterale della diafisi. L’escrescenza ossea inizia a divergere dal lato laterale dell’albero 30 mm dal condilo distale formando un’escrescenza sub-triangolare che proietta lateralmente 20 mm dal lato laterale dell’osso (Fig. 4 BIS). La fine dell’escrescenza è rugosa e composta da osso corticale. Non c’è ispessimento osseo anormale nelle direzioni dorsale e palmare; piuttosto l’escrescenza sembra continuare la normale superficie periostale dell’osso sui lati dorsale e palmare. Tuttavia, sul lato dorsale, c’è un’interruzione concentrica della normale trama ossea a grana lunga, 20 mm di diametro (Fig. 4A), in coincidenza con un ascesso intraosseo sottostante (Fig. 4 QUATER-E). La trama all’interno dell’interruzione è completamente disorganizzata. Oltre alla grande escrescenza, c’è una piccola spicula ossea di 3 mm di lunghezza che si estende lateralmente dal margine prossimale della fossa del legamento collaterale laterale. Le epifisi prossimale e distale sono inalterate.

OMNH 58340 metacarpo sinistro e destro IV. (A) Metacarpo sinistro patologico IV vista dorsale, linea tratteggiata mostra la posizione di un’interruzione nella struttura superficiale periostale e la freccia nera indica una proiezione lunga 3 mm sul margine prossimale della fossa del legamento collaterale. (B) metacarpo destro IV vista dorsale. (C-E) Tomografia computerizzata scansioni del metacarpo sinistro IV mostrando la morfologia interna coerente con un tipo di osteomielite piogenica subacuta chiamato ascesso di Brodie. (C) Vista prossimale (D). Vista dorsale (E). Vista laterale. La freccia indica la presenza di un sequestro irregolare all’interno dell’ascesso coerente con la morfologia di un ascesso di Brodie in una fase iniziale del suo sviluppo.

Tomografia computerizzata (CT) scansioni di metacarpo IV sono stati cruciali nel caratterizzare la morfologia interna di questa patologia. Queste scansioni TC rivelano che adiacente alla escrescenza ossea c’è un ascesso interno che misura 11,5 × 9,2 × 6,2 mm (Lunghezza × Larghezza × Altezza) che è di forma ovoidale con l’asse lungo orientato palmodorsally. La lesione si trova nella cavità midollare della diafisi 6 mm distale al condilo prossimale e all’interno dell’osso corticale sul lato laterale. Il margine dell’ascesso è chiaro e distinto, con un bordo denso di sclerosi spongiosa che circoscrive l’ascesso. Contenuto all’interno dell’ascesso è un materiale di forma irregolare interpretato come un sequestro. È improbabile che questo materiale che riempie l’ascesso sia un minerale diagenetico a causa di tre motivi (1) il sequestro imita l’ascesso in forma, (2) il materiale ha una densità coerente con l’osso circostante e (3) non sembra provenire dal perimetro dell’ascesso come ci si aspetterebbe da un minerale precipitante. Inoltre, l’escrescenza ossea è come appare macroscopicamente, una crescita ben organizzata composta internamente di osso spongioso ed esternamente di osso corticale.

Diagnosi

L’escrescenza ossea sul metacarpo IV è interpretata come una risposta alla proliferazione di un ascesso interno e quindi è considerata una patologia. La morfologia dell’anomalia metacarpale IV è coerente con le caratteristiche di un ascesso di Brodie, un tipo di osteomielite piogenica subacuta, quindi questa patologia è classificata come infettiva. Gli ascessi di Brodie sono variabili nell’uomo in termini di dimensioni, grado di risposta proliferativa ossea e posizione. A causa della loro variabilità, sono comunemente mal diagnosticati26. Il loro tipico aspetto di imaging è caratterizzato da una lesione ossea intraossea con un’area eccentrica di distruzione ossea che è variabilmente emarginata dalla sclerosi reattiva dell’osso circondante26. In uno studio su 25 casi confermati di ascessi di Brodie nell’uomo, tutti tranne uno si sono verificati negli arti inferiori, più comunemente nella tibia e nel femore26. Nove erano presenti nella diafisi e di questi nove, quattro erano nella cavità midollare. In tutti, tranne quattro casi, sclerosi spongiosa era presente che circonda l’ascesso, e in dieci dei casi, la crescita reattiva come quella della escrescenza sul metacarpo IV era presente. Sequestrum era presente in cinque dei 25 casi e gli autori hanno suggerito che la presenza di sequestra può indicare un ascesso all’inizio del suo sviluppo26.

Una diagnosi differenziale che include un ascesso di Brodie deve includere anche una discussione delle caratteristiche di un osteoma osteoide—un tipo di tumore osseo benigno—e un osteocondroma come discusso sopra in riferimento alla falange sinistra I-127. Un osteoma osteoide produce una morfologia simile a un ascesso di Brodie nelle scansioni TC, tra cui un nidus a bassa attenuazione (foro) e la sclerosi adiacente dell’osso circondato27. Tuttavia, sequestra irregolare come quella osservata all’interno dell’ascesso sul metacarpo IV di Tenontosaurus non è tipica di un osteoma osteoide. Piuttosto, una mineralizzazione ossea centrale può essere presente all’interno del nidus dell’osteoma osteoide, ma è sferoidale27,28. L’escrescenza presente su questo elemento presenta la caratteristica patognomonica di un osteocondroma-continuità della lesione con l’osso corticale e spongioso sottostante. Tuttavia, ancora una volta la presenza dell’ascesso interno preclude questo come una potenziale diagnosi, poiché gli ascessi non sono comunemente associati agli osteocondromi. L’ascesso all’interno del metacarpo IV di OMNH 58340 presenta molte delle caratteristiche associate agli ascessi di Brodie, tra cui; (1) un bordo sclerotico spugnoso che circonda l’area di distruzione ossea (Fig. 4C, D), (2) una conseguenza reattiva strettamente associata all’ascesso; e (3) un sequestro eccentrico, di forma irregolare tipico dell’osteomielite ematogena in fase iniziale (Fig. 4 QUATER-E). Inoltre, una diagnosi di questa patologia non è senza precedenti nei dinosauri non aviari. Un ascesso di Brodie è stato descritto da Vittore e Henderson28 nella falange del pedale sinistro II-1 del tirannosauride BMR P2002.4.1 (Burpee Museum of Natural History, Rockford, Illinois, USA). Tuttavia, questo è il primo ascesso di Brodie riportato nei dinosauri erbivori.