Primeras Patologías Documentadas en Tenontosaurus tilletti con Comentarios sobre Infección en Dinosaurios No Aviares

Falange I-1

La falange I-1 del pedal izquierdo tiene una gran expansión de forma irregular que rodea la diáfisis y la superficie articular proximal (Fig. 1A a C). La superficie perióstica es rugosa y está cubierta de fosas poco profundas e irregulares con múltiples áreas de crestas óseas elevadas, ubicadas principalmente en el aspecto inferior del lado lateral (Fig. 1C). La expansión ha aumentado la circunferencia de la diáfisis hasta casi igualar la circunferencia de la superficie articular proximal. El inflado de la diáfisis no es uniforme; el lado dorsal muestra más expansión que el lado plantar, particularmente en el borde dorsomedial (Fig. 1H). La expansión que rodea la diáfisis en su mayor extensión tiene una circunferencia de 14,4 cm, mientras que la falange derecha no afectada tiene una circunferencia de 8,0 cm. Proximal al cóndilo distal en el lado dorsal, hay un labio pronunciado que termina la extensión de la expansión, dejando al cóndilo distal sin afectar. La deformación causada por la expansión modificó la superficie articular proximal en una forma ancha y ovalada sin tubérculo extensor observable (Fig. 1B). Por el contrario, la superficie articular proximal de la falange contralateral es de contorno pentagonal (Fig. 1E). Además, la forma de la fosa dentro de la superficie articular proximal de la falange I-1 se ha deformado de contorno circular a elíptico, y su profundidad ha sido elaborada por el crecimiento de la expansión (Fig. 1B, E).

OMNH 58340 falange de pedal izquierdo I-1 (A-C, G-I) y falange de pedal derecho no patológica I-1(D-F) para comparación. (A,D,G) vista dorsal. (B,E,H) vista proximal. (C, F, I) vista lateral. El callo rugoso ha engrosado la diáfisis y ha cambiado drásticamente la forma de la superficie articular proximal. Las flechas negras indican la ubicación del tubérculo extensor y el grado en que el crecimiento de callos en el espécimen patológico ha oscurecido o remodelado el tubérculo. Las flechas blancas en (G, H) indican la corteza ósea original rodeada por una capa moteada (hueso tejido) y una fina capa blanca sólida (hueso laminar) esta morfología es consistente con un callo en proceso de remodelación. La flecha blanca en I muestra la ubicación de una gran fractura tafonómica. La textura externa áspera del callo indica que este elemento fue afectado secundariamente por una infección no supurativa (traumático-infeccioso).

Las tomografías computarizadas revelan las diferencias en la densidad relativa entre el tejido óseo. Las áreas lucentes (oscuras) representan huesos de baja densidad, como el tejido esponjoso o reactivo, mientras que las áreas escleróticas (blancas) representan huesos de mayor densidad, como el hueso cortico22. Las tomografías computarizadas de OMNH 58340 revelan una línea tenue, interna y densa observada un tercio del camino hacia abajo del eje desde el extremo proximal, lo que sugiere la presencia del hueso cortical diafisario original (Fig. 1G, H). Cuando se delinea, la línea interna se ajusta a la sección correspondiente de la diáfisis en la falange no afectada. El hueso cortical también se puede observar en la vista proximal y está presente en los dos tercios proximales del elemento. Con base en la ubicación del hueso cortical original, la dirección primaria del crecimiento patológico fue en la dirección dorsomedial. Además, las tomografías computarizadas revelan que este elemento está fracturado tafonómicamente en un grado atípico de otros huesos de este espécimen. La fractura presente en los cortes cruzados de falange presenta características patológicas y, por lo tanto, es más probable que se deba a procesos tafonómicos (Fig. 1I). Esto podría ser el resultado de la patología que reduce la integridad estructural de la falange. Los huesos adyacentes a la falange I-1 no se ven afectados, a excepción del cóndilo distal del metatarsiano I. La superficie articular proximal de la falange I-1 del pedal izquierdo es más cóncava que la falange I-1 contralateral no afectada; por lo tanto, el cóndilo distal del metatarsiano izquierdo I fue remodelado en consecuencia, dando como resultado una superficie articular ligeramente más convexa que la del metatarsiano derecho I.

Diagnóstico

La falange izquierda patológica I-1 de OMNH 58340 tiene un fuerte parecido con la de dos falanges pedales patológicas pertenecientes a Allosaurus fragilis, descritas por Hanna11. La falange del pedal derecho III-1 de MOR 693 (Museo de las Rocosas, Montana State University, Montana, EE.UU.) y la falange del pedal izquierdo III-1 de UUVP 1657 (Paleontología de Vertebrados de la Universidad de Utah, Salt Lake City, Utah, EE. UU.) de la Cantera Cleveland-Lloyd poseen una gran expansión ósea que cubre los dos tercios proximales de la diáfisis y la superficie articular proximal, similar a la anomalía en la falange izquierda I-1 de OMNH 5834011. En las falanges descritas por Hanna11, las expansiones articulares diafisarias y proximales se interpretan como un involucro, un crecimiento periostial del hueso que rodea el hueso original en respuesta a una infección dentro de la cavidad medular, que puede haber ocurrido de forma secundaria a una fractura de estos elementos relacionada con un trauma. Por lo tanto, una combinación de formación de callos y crecimiento óseo relacionado con la infección podría haber producido estas anomalías. Tanto MOR 693 como UUVP 1657 poseen lo que Hanna11 interpretó como lesiones penetrantes, cloacas para el drenaje de pus producido en respuesta a osteomielitis, en el exterior de estas falanges. Las lesiones penetrantes y el involucro se interpretan como evidencia de infección y, por lo tanto, Hanna11 diagnosticó estas patologías como osteomielitis supurativa crónica postraumática. Rega9 desafió este diagnóstico sugiriendo que la falange I-1 de MOR 693 carece de cloacas y que la textura de la superficie y el inflado del elemento podrían ser indicativos de un tumor óseo benigno llamado osteocondroma. Las regiones patológicamente afectadas de la falange izquierda I-1 de OMNH 58340 carecen de cloacas. Considerando lo que se ha sugerido para anomalías similares en las falanges de Allosaurus antes mencionadas, un diagnóstico diferencial de la falange I-1 de OMNH 58340 debe incluir la consideración de tres etiologías posibles: osteocondroma, formación de callos y osteomielitis.

Los osteocondromas son los tumores óseos más comunes que se encuentran en los humanos23. Se caracterizan por excrecencias benignas que consisten en hueso esponjoso y cortical cubierto por cartílago hialino. La característica patognomónica de este tipo de lesión es su continuidad con el cortex óseo subyacente no patológico23. Por lo tanto, en el diagnóstico de un osteocondroma es crucial determinar si la expansión está en continuidad con el hueso cortical y la cavidad medular subyacente. La presencia del hueso cortical original (Fig. 1G, H) dentro de la expansión argumenta fuertemente en contra de un diagnóstico de osteocondroma para este elemento porque la expansión no es continua con la cavidad cortical y medular original. Los osteocondromas no suelen envolver el hueso del que salen, más bien esta morfología es más consistente con la formación de callos u osteomielitis.

Estas últimas etiologías no son mutuamente excluyentes; la formación de callos puede comenzar y las bacterias pueden introducirse de forma secundaria causando osteomielitis. Las tomografías computarizadas de la falange I-1 izquierda revelan múltiples caracteres que sugieren que la expansión proximal de la falange I-1 está relacionada con la formación de callos después de una fractura. Las flechas blancas de la Fig. 1G, H indica la ubicación del hueso cortical original de la diáfisis. Periférico al hueso cortical original en el borde dorsomedial, hay una capa de hueso tejido, seguido de hueso más denso característico de la remodelación avanzada22. Internamente, no hay evidencia de una malunión del hueso cortical dentro de la falange; sin embargo, el patrón de tejidos óseos en las tomografías computarizadas es típico de la formación de callos como resultado de una fractura22. La falta de resolución que rodea al hueso cortical original puede reflejar un callo en las últimas etapas de curación, donde la actividad osteoclástica ha comenzado a reabsorber el hueso cortical original22. Esta inferencia puede ser corroborada por el hecho de que el metatarsiano I izquierdo tiene una superficie articular distal más convexa, para coincidir con el aumento de la concavidad de la superficie articular proximal patológica en la falange, un grado de remodelación que indicaría que ha pasado un lapso de tiempo significativo. Si bien carece de la cloaca descrita en las falanges patológicas de Allosaurus, la falange del pedal izquierdo de OMNH 58340 exhibe una textura áspera y picada que cubre el callo que parece similar a la textura asociada con la osteomielitis en la cola de un saurópodo de titanosaurio de la Formación Anacleto de Argentina, en la que las superficies periósticas de múltiples vértebras caudales estaban cubiertas con una textura superficial rugosa ‘microburbosa’ (Fig. 1C) 14. Por lo tanto, la textura rugosa de la superficie perióstica que rodea a la falange puede sugerir osteomielitis secundaria, por lo que esta patología se considera traumática y posiblemente infecciosa11.

Costillas

La costilla dorsal izquierda 7 (L7) está fracturada justo debajo de su mayor curvatura, 75 mm distal al tuberculum (Fig. 2B). La porción distal de la costilla está comprimida y telescópica aproximadamente 14,5 mm proximalmente en el extremo roto del segmento proximal de la costilla, lo que resulta en un acortamiento total de 26 mm. El lado ventral de la costilla está agrietado y abombado hacia afuera para acomodar la impactación del segmento distal de la costilla. Alrededor de la fractura y entre los elementos hay una formación mínima de callos, sin embargo, los huesos están completamente fusionados. Las tomografías computarizadas (Fig. 2C, D) de esta patología muestran claramente hueso cortical apilado en el lado ventral de la costilla.

Costilla dorsal derecha fracturada (R10) (A) y costilla dorsal izquierda fracturada (L7) (B–D). (A) R10 en vista anterior. (B) L7 en vista anterior que muestra una fractura impactada (flecha negra). C) Corte anterior a través de L7 que muestra 24 mm de compactación y angulación del elemento costal distal. (D) Sección transversal de la costilla L7 en vista proximal, ubicación del corte indicada por la flecha blanca en (C). El corte ortogonal muestra el hueso cortical apilado resultante de la impactación del elemento costal distal en el elemento proximal. La patología se clasifica como traumática.

La costilla dorsal derecha 10 (R10) se fracturó a 140 mm por debajo del tuberculum, donde la costilla comienza a enderezarse. El extremo distal de la fractura está desplazado 18 mm proximalmente (Fig. 2A), para un acortamiento total de la costilla de 24 mm. Mientras que todavía es una fractura impactada, la morfología difiere ligeramente de la de L7. Hay una angulación menor del segmento de la costilla distal de modo que el hueso cortical anterior del segmento de la costilla distal se superpone al hueso cortical anterior del segmento de la costilla proximal. Además, hay cierta deformación y grietas en el lado ventral como lo que se ve en L7. Al igual que L7, hay una formación mínima de callos y los segmentos están completamente fusionados.

La costilla dorsal izquierda 10 (L10) tiene una anormalidad lisa e inflada a 35 mm por debajo del tuberculum (Fig. 3). No hay desplazamiento visible, ni hay ninguna indicación de una fractura. La anomalía está demarcada del hueso no patológico por un cambio de textura en forma de ojo de 22 mm de largo (proximodistal) y que abarca el ancho de la costilla. El inflado expande la circunferencia del hueso de 55 mm distales a la anomalía a 67 mm en el punto más ancho de la anomalía. En la superficie anterior, hay dos pequeñas lesiones erosivas con bordes afilados que pasan a través de la superficie perióstica de la anomalía. La lesión distal tiene forma de corazón, 9 mm por 7 mm de tamaño y 2-3 mm de profundidad. La lesión proximal es de menor tamaño (5 mm por 5 mm) y de menos de un milímetro de profundidad (Fig. 3B). Las lesiones se localizan dentro del margen en forma de ojo de la anomalía.

(A) Costilla dorsal izquierda 10 (L10) en vista anterior que muestra un callo que ha expandido el eje de la costilla. B) Vista anterior agrandada de la superficie del callo que muestra el margen del callo en forma de ojo con dos lesiones líticas (flechas negras) presentes en el margen del callo. Estas lesiones sugieren osteomielitis (traumático-infeccioso).

Diagnóstico

Las costillas L7 y R10 se clasifican como traumáticas. Las dos fracturas costales son consistentes con un traumatismo directo en la caja torácica. Múltiples aspectos de estas fracturas sugieren que L7 y R10 son del mismo evento traumático. L7 y R10 son fracturas impactadas con 26 mm y 24 mm de compresión, respectivamente, lo que indica una fuerza equivalente a la fractura de ambas costillas. Fracturas impactadas como esta solo podrían haber ocurrido a partir de una fuerte fuerza de compresión aplicada coincidente con el eje largo de la costilla, como lo que se esperaría de una caída directa al lado ventral. Es poco probable que un animal sufriera dos lesiones que produjeran morfologías de fractura similares, lo que indica que estas patologías son probablemente contemporáneas. Además, ambas costillas muestran grados similares de formación de callos. Las costillas están claramente fusionadas, lo que indica que se ha producido alguna curación, y que estas lesiones ocurrieron en algún momento antes de la muerte.

La costilla L10 se clasifica como traumático-infecciosa. La presencia de callos o lesiones proliferativas es necesaria pero no suficiente para diagnosticar una patología como traumática9. Se deben considerar factores adicionales, como la ubicación y el tipo de lesión. La anomalía en L10 (Fig. 3A) se encuentra en la mayor curvatura de la costilla y el inflado es más prominente en el lado anterior. Las tomografías computarizadas no revelan hueso cortical interno y la superficie del inflado es lisa. Estas características son consistentes con una fractura de costilla en las últimas etapas de remodelación de callo9,23. Las lesiones líticas presentes en la cara anterior del callo son áreas localizadas de destrucción ósea características de la osteomielitis en reptiles y mamífero 24,25. Las lesiones presentes en la superficie externa de este callo sugieren que había una infección en el tejido blando circundante o que la infección se había extendido al hueso y estaba progresando a osteomielitis.

Metacarpiano IV

Un gran crecimiento óseo está presente a 10 mm más allá de la superficie articular proximal en el lado lateral de la diáfisis. La excrecencia ósea comienza a divergir del lado lateral del eje a 30 mm del cóndilo distal formando una excrecencia sub-triangular que se proyecta lateralmente a 20 mm del lado lateral del hueso (Fig. 4A). La terminación de la excrecencia es rugosa y está compuesta de hueso cortical. No hay engrosamiento óseo anormal en las direcciones dorsal y palmar; más bien, el crecimiento parece continuar con la superficie perióstica normal del hueso en los lados dorsal y palmar. Sin embargo, en el lado dorsal, hay una interrupción concéntrica de la textura ósea normal de grano largo, de 20 mm de diámetro (Fig. 4A), coincidiendo con un absceso intraóseo subyacente (Fig. 4C–E). La textura dentro de la interrupción está completamente desorganizada. Además de la gran extensión, hay una pequeña espícula ósea de 3 mm de longitud que se extiende lateralmente desde el margen proximal de la fosa lateral del ligamento colateral. Las epífisis proximal y distal no se ven afectadas.

OMNH 58340 metacarpiano IV izquierdo y derecho. (A) Vista dorsal patológica del metacarpiano IV izquierdo, línea discontinua muestra la ubicación de una interrupción en la textura de la superficie periostial, y la flecha negra señala una proyección de 3 mm de largo en el margen proximal del foso del ligamento colateral. B) Vista dorsal metacarpiana IV derecha. (C–E) Tomografía computarizada del metacarpiano IV izquierdo que muestra la morfología interna compatible con un tipo de osteomielitis piogénica subaguda llamada absceso Brodie. (C) Vista proximal (D). Vista dorsal (E). Vista Lateral. La flecha indica la presencia de un secuestro irregular dentro del absceso consistente con la morfología de un absceso Brodie en una etapa temprana de su desarrollo.

La tomografía computarizada (TC) de metacarpiano IV fue crucial para caracterizar la morfología interna de esta patología. Estas tomografías computarizadas revelan que adyacente a la excrecencia ósea hay un absceso interno que mide 11,5 × 9,2 × 6,2 mm (Largo × Ancho × Alto) de forma ovoide con el eje largo orientado palmodorsalmente. La lesión se encuentra en la cavidad medular de la diáfisis de 6 mm distal al cóndilo proximal y dentro del hueso cortical en el lado lateral. El margen del absceso es claro y distinto, con un borde denso de esclerosis esponjosa que circunscribe el absceso. Dentro del absceso hay un material de forma irregular que se interpreta como un secuestro. Es poco probable que este material que llena el absceso sea un mineral diagenético debido a tres razones (1) el secuestro imita la forma del absceso, (2) el material tiene una densidad consistente con el hueso circundante, y (3) no parece originarse en el perímetro del absceso como se esperaría de un mineral precipitante. Además, el crecimiento óseo es, como aparece macroscópicamente, un crecimiento bien organizado compuesto internamente de hueso esponjoso y externamente de hueso cortical.

Diagnóstico

El crecimiento óseo en metacarpiano IV se interpreta como una respuesta a la proliferación de un absceso interno y, por lo tanto, se considera una patología. La morfología de la anomalía metacarpiana IV es consistente con las características de un absceso Brodie, un tipo de osteomielitis piogénica subaguda, por lo que esta patología se clasifica como infecciosa. Los abscesos de Brodie son variables en los seres humanos en términos de tamaño, grado de respuesta proliferativa ósea y ubicación. Debido a su variabilidad, por lo general se diagnostican erróneamente 26. Su apariencia típica de imagen se caracteriza por una lesión ósea intraósea con un área excéntrica de destrucción ósea que está emarginada de forma variable por esclerosis reactiva del hueso rodeado26. En un estudio de 25 casos confirmados de abscesos de Brodie en humanos, todos menos uno ocurrieron en las extremidades inferiores, con mayor frecuencia en la tibia y el fémur26. Nueve estaban presentes en la diáfisis y de esos nueve, cuatro estaban en la cavidad medular. En todos los casos, excepto en cuatro, la esclerosis esponjosa estaba presente alrededor del absceso, y en diez de los casos, el crecimiento reactivo como el de la excrecencia en el metacarpiano IV estaba presente. El secuestro estuvo presente en cinco de los 25 casos y los autores sugirieron que la presencia de secuestro puede indicar un absceso temprano en su desarrollo26.

Un diagnóstico diferencial que incluya un absceso de Brodie también debe incluir una discusión de las características de un osteoma osteoide, un tipo de tumor óseo benigno, y un osteocondroma, como se mencionó anteriormente en referencia a la falange izquierda I—127. Un osteoma osteoide produce una morfología similar a un absceso de Brodie en las tomografías computarizadas, que incluye un nidus (agujero) de baja atenuación y esclerosis adyacente del hueso rodeado27. Sin embargo, el secuestro irregular como el que se ve dentro del absceso en el metacarpiano IV de Tenontosaurus no es típico de un osteoma osteoide. Más bien, una mineralización ósea central puede estar presente dentro del nidus del osteoma osteoide,pero es esferoidal27, 28. El crecimiento presente en este elemento exhibe la característica patognomónica de un osteocondroma: continuidad de la lesión con el hueso cortical y esponjoso subyacente. Sin embargo, una vez más, la presencia del absceso interno impide que esto sea un diagnóstico potencial, ya que los abscesos no se asocian comúnmente con osteocondromas. El absceso dentro del metacarpiano IV de OMNH 58340 exhibe muchas de las características asociadas con los abscesos de Brodie, incluyendo; (1) un borde esclerótico esponjoso que rodea el área de destrucción ósea (Fig. 4C, D), (2) un crecimiento reactivo estrechamente asociado con el absceso; y (3) un secuestro excéntrico de forma irregular típico de osteomielitis hematógena en estadio temprano (Fig. 4C–E). Además, el diagnóstico de esta patología no es sin precedentes en dinosaurios no aviares. Un absceso de Brodie fue descrito por Vittore y Henderson28 en la falange del pedal izquierdo II-1 del tiranosáurido BMR P2002.4.1 (Burpee Museum of Natural History, Rockford, Illinois, EE.UU.). Sin embargo, este es el primer absceso Brodie reportado en dinosaurios herbívoros.