Erste dokumentierte Pathologien bei Tenontosaurus tilletti mit Kommentaren zur Infektion bei nicht-aviären Dinosauriern

Phalanx I-1

Die linke Pedalphalanx I-1 hat eine große, unregelmäßig geformte Ausdehnung, die die Diaphyse und die proximale Gelenkfläche umgibt (Abb. 1A-C). Die Periostoberfläche ist rugose und bedeckt in flachen, unregelmäßigen Gruben mit mehreren Bereichen von erhöhten knöchernen Graten, vor allem auf der unteren Seite der lateralen Seite (Abb. 1C). Die Expansion hat den Umfang der Diaphyse vergrößert, um nahezu dem Umfang der proximalen Gelenkfläche zu entsprechen. Das Aufblasen der Diaphyse ist nicht gleichmäßig; Die dorsale Seite zeigt eine stärkere Ausdehnung als die plantare Seite, insbesondere am dorsomedialen Rand (Abb. 1 STUNDE). Die die Diaphyse am weitesten umgebende Ausdehnung hat einen Umfang von 14,4 cm, während die nicht betroffene rechte Phalanx einen Umfang von 8,0 cm hat. Proximal zum distalen Kondylus auf der dorsalen Seite befindet sich eine ausgeprägte Lippe, die das Ausmaß der Expansion beendet und den distalen Kondylus unberührt lässt. Die durch die Ausdehnung verursachte Verformung der proximalen Gelenkfläche in eine breite, eiförmige Form ohne beobachtbaren Strecktuberkel (Abb. 1B). Im Gegensatz dazu ist die proximale Gelenkfläche der kontralateralen Phalanx im Umriss fünfeckig (Abb. 1E). Zusätzlich wurde die Form der Fossa innerhalb der proximalen Gelenkfläche der Phalanx I-1 von kreisförmigen Umrissen zu elliptischen verformt, und ihre Tiefe wurde durch das Wachstum der Expansion ausgearbeitet (Abb. 1B, E).

OMNH 58340 linke Pedalphalanx I-1 (A–C, G–I) und nicht pathologische rechte Pedalphalanx I-1(D-F) zum Vergleich. (A, D, G) dorsale Ansicht. (B,E,H) proximale Ansicht. (C,F,I) Seitenansicht. Der Rugose-Kallus hat die Diaphyse verdickt und die Form der proximalen Gelenkfläche drastisch verändert. Die schwarzen Pfeile bezeichnen die Lage des Strecktuberkels und den Grad, in dem das Kalluswachstum auf der pathologischen Probe den Tuberkel verdeckt oder umgestaltet hat. Die weißen Pfeile in (G, H) zeigen den ursprünglichen Knochencortex an, der von einer fleckigen Schicht (gewebter Knochen) und einer dünnen festen weißen Schicht (Lamellenknochen) umgeben ist. Der weiße Pfeil in I zeigt den Ort einer großen taphonomischen Fraktur. Die raue äußere Textur des Kallus zeigt an, dass dieses Element sekundär von einer nicht-eitrigen Infektion (traumatisch-infektiös) betroffen war.

CT-Scans zeigen die Unterschiede in der relativen Dichte zwischen Knochengewebe. Helle (dunkle) Bereiche repräsentieren Knochen mit niedriger Dichte wie spongiösen oder reaktiven gewebten Knochen, während sklerotische (weiße) Bereiche Knochen mit höherer Dichte wie kortikalen Knochen repräsentieren22. Die CT-Scans von OMNH 58340 zeigen eine schwache, innere, dichte Linie, die ein Drittel des Schafts vom proximalen Ende abwärts beobachtet wird, was auf das Vorhandensein des ursprünglichen diaphysären kortikalen Knochens hindeutet (Abb. 1 G,H). Wenn sie umrissen ist, entspricht die innere Linie dem entsprechenden Abschnitt der Diaphyse in der nicht betroffenen Phalanx. Der kortikale Knochen kann auch in der proximalen Ansicht beobachtet werden und ist in den proximalen zwei Dritteln des Elements vorhanden. Basierend auf der Position des ursprünglichen kortikalen Knochens lag die primäre Richtung des pathologischen Wachstums in dorsomedialer Richtung. Zusätzlich, Die CT-Scans zeigen, dass dieses Element in einem für andere Knochen in dieser Probe atypischen Ausmaß taphonomisch gebrochen ist. Die an der Phalanx vorhandene Fraktur überschneidet pathologische Merkmale und ist daher höchstwahrscheinlich auf taphonomische Prozesse zurückzuführen (Abb. 1I). Dies könnte das Ergebnis der Pathologie sein, die die strukturelle Integrität der Phalanx verringert. Knochen neben der Phalanx I-1 sind nicht betroffen, mit Ausnahme des distalen Kondylus des Mittelfußknochens I. Die proximale Gelenkfläche der Phalanx I-1 des linken Pedals ist konkaver als die nicht betroffene kontralaterale Phalanx I-1; daher wurde der distale Kondylus des linken Mittelfußknochens I entsprechend umgestaltet, was zu einer etwas konvexeren Gelenkfläche führte als die des rechten Mittelfußknochens I.

Diagnose

Die pathologische linke Phalanx I-1 von OMNH 58340 hat eine starke Ähnlichkeit mit zwei pathologischen Pedalphalangen von Allosaurus fragilis, beschrieben von Hanna11. Die rechte Pedalphalanx III-1 von MOR 693 (Museum of the Rockies, Montana State University, Montana, USA) und die linke Pedalphalanx III-1 von UUVP 1657 (University of Utah Vertebrate Paleontology, Salt Lake City, Utah, USA) aus dem Steinbruch Cleveland-Lloyd besitzen beide eine große knöcherne Ausdehnung, die die proximalen zwei Drittel der Diaphyse und die proximale Gelenkfläche bedeckt, ähnlich der Anomalie an der linken Phalanx I-1 von OMNH 5834011. In den von Hanna11 beschriebenen Phalangen werden die diaphysären und proximalen Gelenkerweiterungen als Involucrum interpretiert — ein periostales Auswuchs von Knochen, der den ursprünglichen Knochen als Reaktion auf eine Infektion in der Markhöhle umgibt —, die sekundär zu einer traumabedingten Fraktur dieser Elemente aufgetreten sein kann. Daher könnte eine Kombination aus Kallusbildung und infektionsbedingtem Knochenwachstum diese Anomalien hervorgerufen haben. Sowohl MOR 693 als auch UUVP 1657 besitzen an der Außenseite dieser Phalangen das, was Hanna11 als penetrierende Läsionen interpretierte, Kloaken zur Drainage von Eiter, der als Reaktion auf Osteomyelitis entsteht. Die penetrierenden Läsionen und Involucrum werden als Anzeichen einer Infektion interpretiert und daher Hanna11 diagnostizierte diese Pathologien als posttraumatische chronische suppurative Osteomyelitis. Rega9 stellte diese Diagnose in Frage, was darauf hindeutet, dass der Phalanx I-1 von MOR 693 Cloacae fehlen und dass die Oberflächenstruktur und das Aufblasen des Elements auf einen gutartigen Knochentumor hinweisen könnten, der als Osteochondrom bezeichnet wird. In den pathologisch betroffenen Regionen der linken Phalanx I-1 von OMNH 58340 fehlen ebenfalls Kloaken. In Anbetracht dessen, was für ähnliche Anomalien an den oben genannten Allosaurus-Phalangen vorgeschlagen wurde, sollte eine Differentialdiagnose der Phalanx I-1 von OMNH 58340 die Berücksichtigung von drei möglichen Ursachen umfassen: ein Osteochondrom, Kallusbildung und Osteomyelitis.

Osteochondrome sind die häufigsten Knochentumoren beim Menschen23. Sie werden als gutartige Auswüchse charakterisiert, die aus spongiösem und kortikalem Knochen bestehen, der von Hyalinknorpel bedeckt ist. Das pathognomonische Merkmal dieser Art von Läsion ist ihre Kontinuität mit dem zugrunde liegenden nicht pathologischen Knochenkortex23. Daher ist es bei der Diagnose eines Osteochondroms entscheidend zu bestimmen, ob die Expansion in Kontinuität mit dem kortikalen Knochen und der darunter liegenden Markhöhle steht. Das Vorhandensein des ursprünglichen kortikalen Knochens (Abb. 1G,H) innerhalb der Expansion spricht stark gegen eine Diagnose eines Osteochondroms für dieses Element, da die Expansion nicht kontinuierlich mit der ursprünglichen kortikalen und Markhöhle ist. Osteochondrome umhüllen normalerweise nicht den Knochen, aus dem sie herauswachsen, sondern diese Morphologie stimmt eher mit der Kallusbildung oder der Osteomyelitis überein.

Die letzteren Ätiologien schließen sich nicht gegenseitig aus; Die Bildung von Kallus kann beginnen, und Bakterien können sekundär eingeführt werden, was Osteomyelitis verursacht. Die CT-Scans der linken Phalanx I-1 zeigen mehrere Zeichen, die darauf hindeuten, dass die proximale Ausdehnung der Phalanx I-1 mit der Kallusbildung nach einer Fraktur zusammenhängt. Die weißen Pfeile in Fig. 1G,H geben den Ort des ursprünglichen kortikalen Knochens der Diaphyse an. Peripher zum ursprünglichen kortikalen Knochen am dorsomedialen Rand befindet sich eine Schicht gewebten Knochens, gefolgt von einem dichteren Knochen, der für einen fortgeschrittenen Umbau charakteristisch ist22. Intern gibt es keine Hinweise auf eine Malunion des kortikalen Knochens innerhalb der Phalanx; Das Muster des Knochengewebes in den CT-Scans ist jedoch typisch für die Kallusbildung infolge einer Fraktur22. Die fehlende Auflösung, die den ursprünglichen kortikalen Knochen umgibt, kann einen Kallus in den späteren Stadien der Heilung widerspiegeln, in denen die osteoklastische Aktivität begonnen hat, den ursprünglichen kortikalen Knochen zu resorbieren22. Diese Schlussfolgerung kann durch die Tatsache bestätigt werden, dass der linke Mittelfuß I eine konvexere distale Gelenkfläche aufweist, um der erhöhten Konkavität der pathologischen proximalen Gelenkfläche an der Phalanx zu entsprechen. Während die in den pathologischen Allosaurus-Phalangen beschriebene Kloake fehlt, weist die linke Pedalphalanx von OMNH 58340 eine raue, entsteinte Textur auf, die den Kallus bedeckt, die der Textur ähnelt, die mit Osteomyelitis in einem Titanosaurier Sauropoden Schwanz von Anacleto Formation von Argentinien, in dem die periostalen Oberflächen mehrerer Schwanzwirbel mit einer rauen ‚mikroblättrigen‘ Oberflächenstruktur bedeckt waren (Abb. 1C)14. Daher kann die rugose Textur der Periostoberfläche, die die Phalanx umgibt, auf eine sekundäre Osteomyelitis hindeuten, so dass diese Pathologie als traumatisch und möglicherweise infektiös angesehen wird11.

Rippen

Die linke dorsale Rippe 7 (L7) ist knapp unterhalb ihrer größten Krümmung, 75 mm distal zum Tuberkulum, gebrochen (Abb. 2B). Der distale Abschnitt der Rippe wird komprimiert und ca. 14,5 mm proximal in das gebrochene Ende des proximalen Rippensegments teleskopiert, was zu einer Gesamtverkürzung von 26 mm führt. Die ventrale Seite der Rippe ist gerissen und nach außen gewölbt, um die Impaktion des distalen Rippensegments aufzunehmen. Um die Fraktur herum und zwischen den Elementen gibt es eine minimale Kallusbildung, jedoch sind die Knochen vollständig verschmolzen. Die CT-Scans (Abb. 2C,D) dieser Pathologie zeigen deutlich den kortikalen Knochen auf der ventralen Seite der Rippe.

Gebrochene rechte Rückenrippe (R10) (A) und gebrochene linke Rückenrippe (L7) (B–D). (A) R10 in Vorderansicht. (B) L7 in Vorderansicht mit einer impaktierten Fraktur (schwarzer Pfeil). (C) Vorderer Schnitt durch L7 mit 24 mm Verdichtung und Angulation des distalen Rippenelements. (D) Querschnitt der Rippe L7 in proximaler Ansicht, Lage der Scheibe durch den weißen Pfeil in (C). Der orthogonale Schnitt zeigt den gestapelten kortikalen Knochen, der aus dem Aufprall des distalen Rippenelements in das proximale Element resultiert. Die Pathologie wird als traumatisch eingestuft.

Die rechte dorsale Rippe 10 (R10) ist 140 mm unterhalb des Tuberkulums gebrochen, wo sich die Rippe zu strecken beginnt. Das distale Ende der Fraktur ist 18 mm proximal verschoben (Abb. 2A), für eine Gesamtverkürzung der Rippe von 24 mm. Während immer noch eine impaktierte Fraktur die Morphologie unterscheidet sich geringfügig von der von L7. Das distale Rippensegment ist geringfügig abgewinkelt, so dass der vordere kortikale Knochen des distalen Rippensegments den vorderen kortikalen Knochen des proximalen Rippensegments überlagert. Darüber hinaus ist auf der ventralen Seite eine gewisse Verformung und Rissbildung vorhanden, wie in L7 zu sehen ist. Wie bei L7 kommt es zu einer minimalen Kallusbildung und die Segmente sind vollständig verschmolzen.

Die linke dorsale Rippe 10 (L10) weist eine glatte, aufgeblasene Abnormalität 35 mm unterhalb des Tuberkulums auf (Abb. 3). Es gibt weder einen sichtbaren Versatz noch Hinweise auf einen Bruch. Die Abnormalität wird durch eine augenförmige Texturänderung von 22 mm Länge (proximodistal), die sich über die Breite der Rippe erstreckt, vom nicht pathologischen Knochen abgegrenzt. Die Inflation erweitert den Umfang des Knochens von 55 mm distal zur Abnormalität auf 67 mm an der breitesten Stelle der Abnormalität. Auf der vorderen Oberfläche befinden sich zwei kleine erosive Läsionen mit scharfen Kanten, die durch die periostale Oberfläche der Anomalie verlaufen. Die distale Läsion ist herzförmig, 9 mm x 7 mm groß und 2-3 mm tief. Die proximale Läsion ist kleiner (5 mm x 5 mm) und weniger als einen Millimeter tief (Abb. 3B). Die Läsionen befinden sich innerhalb des augenförmigen Randes der Anomalie.

( A) Linke dorsale Rippe 10 (L10) in Vorderansicht, die einen Kallus zeigt, der den Schaft der Rippe erweitert hat. (B) Vergrößerte Vorderansicht der Kallusoberfläche mit augenförmigem Kallusrand mit zwei lytischen Läsionen (schwarze Pfeile) am Kallusrand. Diese Läsionen deuten auf eine Osteomyelitis (traumatisch-infektiös) hin.

Diagnose

Rippen L7 und R10 werden als traumatisch eingestuft. Die beiden Rippenfrakturen stehen im Einklang mit einem direkten Trauma des Brustkorbs. Mehrere Aspekte dieser Frakturen deuten darauf hin, dass L7 und R10 aus demselben traumatischen Ereignis stammen. L7 und R10 sind beide impaktierte Frakturen mit 26 mm bzw. 24 mm Kompression, was auf eine äquivalente Kraft hinweist, die beide Rippen gebrochen hat. Solche Frakturen konnten nur durch eine starke Druckkraft entstanden sein, die gleichzeitig mit der Längsachse der Rippe ausgeübt wurde, wie es bei einem direkten Sturz auf die ventrale Seite zu erwarten wäre. Es ist unwahrscheinlich, dass ein Tier zwei Verletzungen erleiden würde, die solch ähnliche Frakturmorphologien hervorriefen, was darauf hindeutet, dass diese Pathologien wahrscheinlich gleichzeitig auftreten. Zusätzlich zeigen beide Rippen ähnliche Grade der Kallusbildung. Die Rippen sind deutlich miteinander verschmolzen, was darauf hinweist, dass eine Heilung stattgefunden hat und dass diese Verletzungen irgendwann vor dem Tod aufgetreten sind.

Rippe L10 wird als traumatisch-infektiös eingestuft. Das Vorhandensein eines Kallus oder einer proliferativen Läsion ist notwendig, aber nicht ausreichend, um eine Pathologie als traumatisch zu diagnostizieren9. Zusätzliche Faktoren wie Ort und Art der Läsion müssen berücksichtigt werden. Die Anomalie an L10 (Abb. 3A) hat die größte Krümmung der Rippe und die Inflation ist an der Vorderseite am stärksten ausgeprägt. Die CT-Scans zeigen keinen inneren kortikalen Knochen und die Oberfläche des Knochens ist glatt. Diese Eigenschaften stimmen mit einer Rippenfraktur in den späteren Stadien der Kallusumgestaltung überein9,23. Die lytischen Läsionen an der Vorderseite des Kallus sind lokalisierte Bereiche der Knochenzerstörung, die für Osteomyelitis bei Reptilien und Säugetieren24,25 charakteristisch sind. Die Läsionen an der äußeren Oberfläche dieses Kallus deuten darauf hin, dass entweder eine Infektion im umgebenden Weichgewebe vorlag oder dass sich die Infektion auf den Knochen ausgebreitet hatte und sich zu einer Osteomyelitis entwickelte.

Metacarpal IV

10 mm über die proximale Gelenkfläche hinaus ist auf der lateralen Seite der Diaphyse ein großes Knochenwachstum vorhanden. Der knöcherne Auswuchs beginnt von der lateralen Seite des Schafts 30 mm vom distalen Kondylus abzuweichen und bildet einen subdreieckigen Auswuchs, der lateral 20 mm von der lateralen Seite des Knochens absteht (Abb. 4A). Die Beendigung des Auswuchses ist rugose und besteht aus kortikalem Knochen. Es gibt keine abnormale Knochenverdickung in dorsaler und palmarer Richtung; vielmehr scheint das Auswachsen die normale periostale Oberfläche des Knochens auf der dorsalen und palmaren Seite fortzusetzen. Auf der dorsalen Seite gibt es jedoch eine konzentrische Störung der normalen langkörnigen Knochentextur von 20 mm Durchmesser (Abb. 4A), zeitgleich mit einem darunterliegenden intraossären Abszess (Fig. 4C-E). Die Textur innerhalb der Störung ist völlig unorganisiert. Zusätzlich zu dem großen Auswuchs gibt es eine kleine Knochenspitze von 3 mm Länge, die sich seitlich vom proximalen Rand der lateralen Seitenbandgrube erstreckt. Die proximalen und distalen Epiphysen sind nicht betroffen.

OMNH 58340 linker und rechter Mittelhandknochen IV. (A) Pathologische dorsale Ansicht des linken Mittelhandknochens IV, gestrichelte Linie zeigt den Ort einer Störung der periostalen Oberflächentextur, und der schwarze Pfeil zeigt auf einen 3 mm langen Vorsprung am proximalen Rand der Seitenbandgrube. (B) Rechte Mittelhand IV dorsale Ansicht. (C–E) Computertomographie-Scans des linken Mittelhandknochens IV, die die innere Morphologie zeigen, die mit einer Art subakuter pyogener Osteomyelitis übereinstimmt, die als Brodie-Abszess bezeichnet wird. (C) Proximale Ansicht (D). Untersuche den Raum (E). Seitliche Ansicht. Pfeil zeigt das Vorhandensein eines unregelmäßigen Sequestrums innerhalb des Abszesses an, das mit der Morphologie eines Brodie-Abszesses in einem frühen Stadium seiner Entwicklung übereinstimmt.

Computertomographie (CT) -Scans von Metacarpal IV waren entscheidend für die Charakterisierung der inneren Morphologie dieser Pathologie. Diese CT-Scans zeigen, dass sich neben dem knöchernen Auswuchs ein innerer Abszess befindet, der 11,5 × 9,2 × 6,2 mm (Länge × Breite × Höhe) misst und eine eiförmige Form aufweist, wobei die lange Achse palmodorsal ausgerichtet ist. Die Läsion befindet sich in der Markhöhle der Diaphyse 6 mm distal des proximalen Kondylus und innerhalb des kortikalen Knochens auf der lateralen Seite. Der Rand des Abszesses ist klar und deutlich, mit einem dichten Rand von spongiöser Sklerose, der den Abszess umschreibt. Innerhalb des Abszesses befindet sich ein unregelmäßig geformtes Material, das als Sequestrum interpretiert wird. Es ist unwahrscheinlich, dass dieses Material, das den Abszess füllt, aus drei Gründen ein diagenetisches Mineral ist (1) Das Sequestrum ahmt den Abszess in seiner Form nach, (2) Das Material hat eine Dichte, die mit dem umgebenden Knochen übereinstimmt, und (3) scheint nicht vom Umfang des Abszesses zu stammen, wie es von einem Ausfällungsmineral zu erwarten wäre. Darüber hinaus ist das knöcherne Auswuchs, wie es makroskopisch erscheint, ein gut organisiertes Auswuchs, das intern aus spongiösem Knochen und extern aus kortikalem Knochen besteht.

Diagnose

Das knöcherne Auswuchs am Mittelhandknochen IV wird als Reaktion auf die Proliferation eines inneren Abszesses interpretiert und daher als eine Pathologie angesehen. Die Morphologie der metakarpalen IV-Anomalie stimmt mit den Merkmalen eines Brodie-Abszesses überein, einer Art subakuter pyogener Osteomyelitis. Brodie-Abszesse sind beim Menschen in Bezug auf Größe, Grad der knöchernen proliferativen Reaktion und Lokalisation variabel. Aufgrund ihrer Variabilität werden sie häufig falsch diagnostiziert26. Ihr typisches bildgebendes Erscheinungsbild wird als intraossäre Knochenläsion mit einem exzentrischen Bereich der Knochenzerstörung charakterisiert, der variabel durch reaktive Sklerose des umgebenden Knochens ausgelöscht wird26. In einer Studie mit 25 bestätigten Fällen von Brodie-Abszessen beim Menschen traten alle bis auf einen in den unteren Extremitäten auf, am häufigsten in der Tibia und im Femur26. Neun waren in der Diaphyse vorhanden und von diesen neun befanden sich vier in der Markhöhle. In allen bis auf vier Fällen war eine spongiöse Sklerose um den Abszess herum vorhanden, und in zehn Fällen war ein reaktives Wachstum wie das des Auswuchses am Mittelhandknochen IV vorhanden. Sequestrum war in fünf der 25 Fälle vorhanden, und die Autoren schlugen vor, dass das Vorhandensein von Sequestra auf einen Abszess in einem frühen Stadium seiner Entwicklung hindeutete.26.

Eine Differentialdiagnose einschließlich eines Brodie-Abszesses muss auch eine Erörterung der Merkmale eines Osteoidosteoms — einer Art gutartigen Knochentumors — und eines Osteochondroms umfassen, wie oben in Bezug auf die linke Phalanx I-127 erörtert. Ein Osteoidosteom erzeugt eine Morphologie, die einem Brodie-Abszess in CT-Scans ähnlich ist, einschließlich eines Nidus mit geringer Dämpfung (Loch) und angrenzender Sklerose des umgebenden Knochens27. Eine unregelmäßige Sequestrierung, wie sie im Abszess am Mittelhandknochen IV von Tenontosaurus zu sehen ist, ist jedoch nicht typisch für ein Osteoidosteom. Vielmehr kann eine zentrale Knochenmineralisierung innerhalb des Nidus des Osteoidosteoms vorhanden sein, die jedoch kugelförmig ist27,28. Das auf diesem Element vorhandene Auswuchs zeigt die pathognomonische Eigenschaft eines Osteochondroms — Kontinuität der Läsion mit dem darunter liegenden kortikalen und spongiösen Knochen. Das Vorhandensein des inneren Abszesses schließt dies jedoch als mögliche Diagnose aus, da Abszesse nicht häufig mit Osteochondromen assoziiert sind. Der Abszess im Metacarpal IV von OMNH 58340 weist viele der Merkmale auf, die mit Brodie-Abszessen verbunden sind, einschließlich; (1) ein spongiöser sklerotischer Rand, der den Bereich der Knochenzerstörung umgibt (Abb. 4C, D), (2) ein reaktives Auswachsen, das eng mit dem Abszess verbunden ist; und (3) ein exzentrisches, unregelmäßig geformtes Sequestrum, das typisch für eine hämatogene Osteomyelitis im Frühstadium ist (Abb. 4C-E). Darüber hinaus ist eine Diagnose dieser Pathologie bei nicht-aviären Dinosauriern nicht beispiellos. Ein Brodie-Abszess wurde von Vittore und Henderson beschrieben28 im linken Pedal Phalanx II-1 des Tyrannosauriden BMR P2002.4.1 (Burpee Museum of Natural History, Rockford, Illinois, USA). Dies ist jedoch der erste gemeldete Brodie-Abszess bei pflanzenfressenden Dinosauriern.